Nach Beginn der Chūnin-Auswahlprüfung nimmt sich Jiraiya Narutos an und zeigt ihm, wie er sein Chakra richtig anwenden und Kröten beschwören kann, bevor dieser gegen Neji Hyūga antritt. Als Konohagakure von Orochimaru, den Oto- und Suna-Ninja attackiert wird, hilft Jiraiya bei der Bekämpfung der Eindringlinge tatkräftig mit.
Nachdem der dritte Hokage im Kampf gegen Orochimaru stirbt, soll Jiriaya die Nachfolge antreten. Er lehnt das Angebot jedoch ab und begibt sich auf die Suche nach einem weiteren potentiellen Kandidaten für den Posten: Tsunade, seine ehemalige Kameradin.
Um diesen zu trainieren, nimmt er Naruto auf die Suche mit. Er lehrt ihm das Rasengan und trifft dann auf Tsunade, welche den Posten des Hokage ebenfalls vorerst ablehnt.Nach dem Angebot Orochimarus seine Arme zu heilen und im Gegenzug Nawaki und Dan auferstehen zu lassen, welches sie ablehnt, kommt es zum Kampf zwischen den beiden, in welchen Jiraiya später auch eingreift. Der Kampf endet ohne Verluste und Tsunade erklärt sich letztendlich doch bereit, der Fünfte Hokage zu werden.Als Naruto nach dem Kampf mit Sasuke im Krankenhaus liegt, besucht Jiraiya ihn mit der Bitte, von der Suche Sasukes abzusehen. Da er Naruto aber nicht überzeugen kann, beschließt er, wenigstens Konohagakure zu verlassen und Naruto mitzunehmen, damit dieser ein anständiges Training als Vorbereitung für einen Kampf gegen Akatsuki absolvieren kann.
Auf dieser Reise bringt er ihm bei, wie man Genjutsu auflöst und das Chakra des Kyūbi teilweise kontrolliert.Dabei wird er von dem Naruto, der vier Schweife des Kyūbi freigesetzt hat, beinahe getötet. Jiraiya kommt mit ein paar zerstörten inneren Organen dem Tode aber nochmal davon.