Als Pain in Konoha einfällt, kämpft Kakashi zusammen mit Chōji und dessen Vater Chōza gegen den Yahiko-Körper. Sie sind jedoch chancenlos. Als Kakashi das Geheimnis von Pains Shinra Tensei entdeckt, schickt er Chōji mit einer Nachricht zu Tsunade. Um ihm eine sichere Flucht zu ermöglichen, benutzte Kakashi nochmals sein Mangekyō Sharingan, wodurch er nahezu all sein Chakra aufbrauchte. Er erinnert sich an Obito, Rin und seinen damaligen Sensei, Minato und geht durch die Dunkelheit, bis er auf einen Mann trifft, der an einem Lagerfeuer sitzt. Es ist Kakashis Vater, Sakumo. Kakashi meint, er wolle ihm nun alles erzählen.
Als Chōji Tsunade die Nachricht überbracht hat, meint diese, dass man Chōza, welcher ebenfalls im Kampf gegen Pain stark verwundet worden ist, noch retten könne, falls er sofort ins Krankenhaus gebracht wird. Als Chōji daraufhin fragt, was mit Kakashi sei, antwortet Tsunade nicht. Später, als Naruto eintrifft, macht dieser Tsunade darauf aufmerksam, dass er mithilfe des Senjutsu alle Bewohner des Dorfes spüren kann und fragt sie, ob Kakashi auf einer Mission sei. Tsunade antwortet auch auf diese Frage nur mit gesenktem Kopf.
Nachdem Nagato von Naruto zur Vernunft gebracht wird, wird Kakashi, so wie auch alle Bewohner Konohagakures, von Nagato wiederbelebt. Kakashi ist zu diesem Zeitpunkt noch im Gespräch mit Sakumo, wird plötzlich von einem hellen Licht ergriffen und wacht neben Chōji und Chōza wieder auf.
Als Tsunade eine Zeit lang nicht mehr aus dem Koma erwachen wird, wird Kakashi von Shikaku Nara als Hokage vorgeschlagen, doch Danzō meint, dass Kakashis Sensei, der Vierte, ein Schüler Jiraiyas sei, während andere seiner Schüler (Konan und Pain) beinahe Konoha zerstört hätten.Nachdem Naruto erzählt, dass ein Ninja Kyūbi aus dem Hintergrund kontrolliert hat, dessen Äußeres Tobis ähnelt, schlussfolgert Kakashi, dass Tobi Madara Uchiha sein muss, da Madara der einzige Nukenin des Uchiha-Clans ist, er Kyūbi kontrollieren kann und wie Tobi das Sharingan besitzt.